The Role of Childhood Gender Nonconformity in Cognitive and Neural Correlates of Sexual Orientation in Men, in the context of the Systemizing-Empathizing Theory

Nauka dostarcza rosnącej ilości dowodów, że orientacja seksualna jest w dużym stopniu zdeterminowana biologicznie. Teorie łączą homoseksualność mężczyzn z niepełną maskulinizacją mózgu. Hipoteza przesunięcia w kierunku płci przeciwnej przewiduje, że w testach neuropoznawczych, w których typowo obserwuje się różnice międzypłciowe, geje powinni wypadać podobnie do heteroseksualnych kobiet. Badania z wykorzystaniem neuroobrazowania sugerują, że poznawcze różnice międzypłciowe nie ograniczają się do jakości wykonania testów, ale obejmują także neuronalne korelaty ich wykonywania. Zgodnie z teorią empatyzowania-systemizowania różnice te wynikają z czynników biologicznych (prenatalnych i genetycznych), związanych z różnicowaniem płciowym. Mężczyźni mają charakteryzować się bardziej systemizującym stylem poznawczym, co daje im przewagę w zadaniach przestrzennych. Natomiast kobiety cechuje empatyzujący styl poznawczy, co daje im przewagę w poznaniu społecznym. Dlatego też geje powinni wypadać lepiej niż heteroseksualni mężczyźni w zadaniach operacjonalizujących empatyzację, np. rozpoznawanie stanów umysłu, gorzej zaś w zadaniach zaliczających się do systemizawania (np. rotacja mentalna). W przypadku systemizowania obecność przesunięcia w kierunku płci przeciwnej jest silnie poparta badaniami empirycznymi. Mniej literatury porusza zagadnienie empatyzowania. Do dziś nie było badań na temat powiązanych z orientacją seksualną różnic w neuronalnych korelatach empatyzowania. Istnieją przesłanki, że to, czy ktoś zachowywał się niekonformistyczne płciowo w dzieciństwie (cecha związana z nieheteroseksualnością), odgrywa rolę w tym, czy obserwuje się u niego wspomniane poznawcze przesunięcie. Były badania na temat związku orientacji seksualnej ze strukturą i funkcją mózgu, ale żadne nie brało pod uwagę potencjalnego zróżnicowania ze względu na zachowania nonkonformistyczne płciowo w dzieciństwie. Główna hipoteza niniejszej pracy brzmi następująco: przesunięcie w kierunku płci przeciwnej pod względem neuronalnych korelatów systematyzowania i empatyzowania jest obecne tylko u gejów, którzy byli nonkonformistyczni płciowo w dzieciństwie. Dlatego też zbadano neuronalne korelaty rotacji mentalnej (operacjonalizacji systemizowania) i odczytywania stanu umysłu ze zdjęć oczu (operacjonalizacja empatyzacji). Dwie grupy gejów - konformistyczni (n = 23) i nonkonformistyczni (n = 23) płciowo w dzieciństwie - zostały porównane z konformistycznymi płciowo w dzieciństwie heteroseksualnymi kobietami (n =22) i mężczyznami (n = 22). Zaobserwowano różnice w aktywacjach związanych z wykonywaniem zadań w kilku ważnych z teoretycznego punktu widzenia obszarach mózgu, które biorą udział w rotacji mentalnej i odczytywaniu stanów umysłu. Podczas rotacji mentalnej klasyczna różnica płciowa została zaobserwowana obustronnie w zakręcie przedśrodkowym/paraśrodkowym i w lewym środkowym górnym zakręcie czołowym. Klasyczne przesunięcie w kierunku płci przeciwnej zaobserwowano podczas odczytywania stanów umysłu obustronnie w przyśrodkowej korze czołowej. Zaobserwowane różnice międzygrupowe podczas rotacji mentalnej były w dużej mierze zgodne ze zmodyfikowaną wersją hipotezy przesunięcia w kierunku płci przeciwnej (zakładającej udział nonkonformizmu płciowego w dzieciństwie) w większości pozostałych struktur w których zaobserwowano różnice międzygrupowe podczas wykonywania rotacji mentalnej: obustronnie w środkowym zakręcie skroniowym i przedklinku, oraz w prawym zakręcie kątowym, prawym ciele migdałowatym/zakręcie parahipokampowym i prawym górnym zakręcie czołowym; oraz obustronnie w przedklinku podczas odczytywania stanów umysłu. Wyniki przedstawionych badań sugerują, że przesunięcie w kierunku płci przeciwnej może być do pewnego stopnia związane z czynnikami rozwojowymi łączonymi z orientacją seksualną, takimi jak nonkonformizm płciowy w dzieciństwie, a nie z samą orientacją seksualną. Sugerują one też, że geje nie powinni być badani jako grupa homogeniczna.

Increasing evidence suggests that sexual orientation is, to a large extent, biologically determined and many theories link male homosexuality to undermasculinisation of the brain. The cross-sex shift hypothesis predicts that gay men should perform more like heterosexual women on important neurocognitive tasks on which sex differences are typically observed. Neuroimaging studies suggest that sex differences in cognition are not limited to performance accuracy, but also include neural correlates of the performance of these tasks. The Empathising–Systemising theory of cognitive styles proposes that these differences are related to biological factors associated with gender differentiation (prenatal and genetic) and that men are characterised by a more systemising (excelling in spatial cognition) cognitive style, while women are characterised by a more empathising (excelling in social cognition) cognitive style. Therefore, gay men should be perform better at tasks operationalising the empathising cognitive style (e.g., the process of mentalising), and worse at tasks which fall under the systemising cognitive style (e.g., the process of mental rotation) than their heterosexual counterparts. The presence of the cross-sex shift is well supported by the literature in the case of spatial cognition, while less literature is available regarding social cognition. To date, no studies have investigated sexual-orientation-related differences in neural correlates of the performance of such tasks. There are indications that recalled gender nonconformity, a developmental trait reliably associated with human nonheterosexuality, plays a role in the cross-sex shift. While some neuroimaging studies investigated the cross-sex shift in brain structure and function, so far none have taken into account this potentially differentiating factor. The primary hypothesis of this thesis was that the cross-sex shift in neural correlates of systemising and empathising will only be present in gay men who were gender nonconforming in childhood. Therefore, the hereby presented study investigated the neural correlates of a Mental Rotation task (an operationalisation of the systemising cognitive style) and the Reading the Mind in the Eyes test (an operationalisation of the empathising cognitive style) by comparing two groups of gay men, childhood gender conforming (n = 23) and gender nonconforming (n = 23), to childhood gender conforming heterosexual men (n = 22) and women (n = 22). Several group differences in task-related activations were observed in theoretically important regions of the brain involved in mental rotation and mentalising. A classical sex difference was observed bilaterally in the precentral/paracentral gyrus as well as in the left medial superior frontal gyrus during the Mental Rotation task. A classical cross-sex shift was observed during mentalising bilaterally in the medial frontal cortex. The modified version of the cross-sex shift hypothesis proposed in this thesis (implicating childhood gender nonconformity) was supported by the pattern of group differences in brain activation in all other structures for mental rotation (i.e., bilaterally in the middle temporal gyrus as well as the precuneus, in the right angular gyrus, right amygdala/parahippocampal gyrus, and right superior frontal gyrus), as well as bilaterally in the precuneus during the Reading the Mind in the Eyes task. The results suggest that cross-sex shifts may be, to some extent, associated with underlying developmental factors associated with sexual orientation (such as childhood gender nonconformity), rather than with sexual orientation per se. The results also suggest that gay men should not be studied as a homogenous group.