Factors affecting social behaviours and thermoregulation in male parti-coloured bats Vespertilio murinus

Zrozumienie mechanizmów powstawania zachowań socjalnych leży w centrum zainteresowania współczesnej biologii. Identyfikacja warunkujących je czynników jest kluczowa dla zrozumienia ewolucji zachowań zwierząt. Dotychczasowe badania nad socjalnością koncentrowały się głównie na owadach społecznych i ssakach naczelnych. Niewiele jest natomiast informacji na temat zachowań socjalnych u zwierząt z innych kategorii systematycznych, które również tworzą mniej lub bardziej trwałe zgrupowania. Przykładem takiego rzędu ssaków są nietoperze, które często występują w dużych koloniach i ze względu na liczbę gatunków, i różnorodność przystosowań ekologicznych wydają się być modelową grupą w tego typu badaniach. Nietoperze tworzą zgrupowania o bardzo zróżnicowanych systemach socjalnych. Samice prawie wszystkich gatunków nietoperzy w okresie ciąży i karmienia młodych tworzą kolonie, podczas gdy samce prowadzą najczęściej samotny tryb życia. Stwierdzono jednak, że przynajmniej u dziesięciu gatunków nietoperzy badanych w strefie umiarkowanej, również samce tworzą zgrupowania, których liczebność może dochodzić do kilkuset osobników w jednej kryjówce. Gatunki nietoperzy, u których samce są socjalne, mają dietę o dużym udziale owadów efemerycznych, natomiast ich skrzydła są długie i wąskie, co pozwala na pokonywanie dużych odległości w trakcie aktywności żerowiskowej. Jednak szczegółowe mechanizmy, które sprzyjają tworzeniu kolonii przez samce nie są znane. Gatunkiem, u którego notowano kolonie samców, szeroko rozpowszechnionym w Euroazji, jest mroczak posrebrzany Vespertilio murinus. Stwierdzono, że samce tego gatunku zaczynają tworzyć kolonie, gdy zdecydowana większość osobników ma niewypełnione najądrza, natomiast w momencie opuszczania kolonii samce mają już najądrza wypełnione. Może to sugerować, że tworzenie kolonii przez samce jest adaptacją umożliwiającą zwiększenie kondycji osobników i przygotowanie do okresu rozrodczego. Założyłam, że tworzenie kolonii przez samce zwiększa efektywność zdobywania pokarmu i obniża koszty termoregulacji (wzajemne ogrzewanie się osobników), co może kompensować znacząco wydatki energetyczne, jakie ponoszą samce w związku z produkcją nasienia i utrzymywaniem względnie wysokiej temperatury ciała w tym okresie. Agregacje zwierząt byłyby szczególnie pożądane w okresie pogorszenia warunków pogodowych i obniżenia dostępności pokarmu w czasie spermatogenezy, kiedy korzystanie z torporu powinno być ograniczone ze względu na spowalnianie produkcji nasienia. Zbadanie roli kontekstu socjalnego w aktywności samców, pomaga zidentyfikować wzorce zachowań żerowiskowych, bez udziału czynników zakłócających, wynikających, między innymi, z generowania dodatkowych wydatków energetycznych samic związanych z ciążą i laktacją. Bazując na danych literaturowych uznałam, że istotnym wkładem w rozwój wiedzy o socjalności samców nietoperzy, byłoby zbadanie związku pomiędzy częstością zapadania samców w torpor a warunkami pogodowymi, dostępnością pokarmu, długością aktywności żerowiskowej i wielkością formowanych kolonii. Kolejnym celem było również określenie czy samce żerują socjalnie, spodziewałam się, że mogłyby to robić korzystając z facylitacji grupowej (ang. group facilitation) lub lokalnego wzmocnienia (ang. local enhancement). Oba te sposoby wiążą się z wymianą informacji w pobliżu źródła pokarmu, jednak pierwszy odbywa się na zasadzie skoordynowanego lotu w celu poszukiwania pokarmu, natomiast w drugim przypadku nietoperze lokalizują obfite źródło pokarmu dzięki obecności innych żerujących tam osobników. Przetestowałam następujące hipotezy: 1. Dostępność pokarmu wpływa na długość aktywności nocnej. Założyłam, że ze względu na wysokie koszty lotu, samce skracają długość aktywności żerowiskowej przy niskiej dostępności owadów, natomiast wydłużają przy większej dostępności pokarmu. 2. Życie w koloniach pozwala na krótszą aktywność żerowiskową ze względu na wzrost efektywności żerowania poprzez transfer informacji o źródłach pokarmu. 3. Samce tworzą większe kolonie w czasie chłodniejszych, deszczowych i wietrznych dni oraz w okresach niższej obfitości pokarmu. W tym okresie też częściej zapadają w torpor. 4. Samce żerują socjalnie a transfer informacji dotyczących dostępnych źródeł pokarmu, odbywa się na zasadzie facylitacji grupowej lub lokalnego wzmocnienia. Aby zweryfikować powyższe hipotezy przeprowadziłam badania w Puszczy Białowieskiej na samcach mroczaka posrebrzanego Vespertilio murinus. Odłowione z kryjówek na terenie Białowieży osobniki znakowałam za pomocą indywidualnych transponderów. W celu śledzenia przemieszczania się pomiędzy kryjówkami, wybranym losowo samcom nakładałam nadajniki radiotelemetryczne. W latach 2016 – 2017 za pomocą radiotelemetrii monitorowałam temperaturę skóry osobników przebywających w kryjówkach, czas wylotu i powrotu do kryjówki, natomiast w roku 2018 przeprowadziłam radiotelemetrię w czasie aktywności nocnej grupy samców odłowionych z jednej kryjówki. Jednocześnie w latach 2016 – 2017 za pomocą aparatów fotograficznych przeprowadziłam badania mające na celu oszacowanie zmian w obfitości owadów aktywnych w nocy w czerwcu i lipcu (w okresie tworzenia kolonii przez samce) na terenie Polany Białowieskiej. Największa obfitość owadów w środowisku przypadała na okres po rozpadzie kolonii. Samce w tym czasie były aktywne dłużej, gdyż mogły efektywnie bilansować energię wydatkowaną na lot. W okresie, gdy samce tworzyły kolonie czas spędzony poza kryjówką był krótszy. Prawdopodobne jest, że zwiększenie efektywności żerowania poprzez żerowanie z osobnikami z kolonii pozwalało na skrócenie okresu aktywności. Status socjalny był silniej skorelowany z aktywnością żerowiskową niż dostępność owadów i warunki pogodowe (publikacja 1). Liczba osobników w koloniach samców mroczaka posrebrzanego była wyższa w okresach niższej temperatury otoczenia i przy wyższej sile wiatru. Torpor był używany przez samce w ograniczonym zakresie, jednakże przy niesprzyjających warunkach atmosferycznych zauważalny był wzrost jego wykorzystania. Socjalność samców może być adaptacją do niekorzystnych warunków atmosferycznych i prawdopodobnie, obniżonej dostępności pokarmu w czasie produkcji i dojrzewania nasienia. Zebrane przeze mnie dane sugerują, że tworzenie kolonii jest mechanizmem kompensacyjnym, uruchamianym w okresie pojawienia się warunków pogarszających dostęp do pokarmu i zwiększających koszty utrzymania względnie wysokiej temperatury ciała (publikacja 2). Samce mroczaka posrebrzanego żerowały socjalnie – osobniki były słyszane z tego samego kierunku częściej niż wynikało z losowego rozkładu. Samce często zmieniały kierunek lotu w tym samym czasie, co może świadczyć o socjalnym żerowaniu, a nie o tworzeniu agregacji w miejscach rojenia się owadów. Nietoperze nie żerowały wspólnie w czasie całej aktywności nocnej, ze względu na to facylitacja grupowa wydaje się być mniej prawdopodobna. Zaobserwowano dwa okresy w czasie nocy, w których śledzone nietoperze przebywały razem, które pokrywały się odpowiednio z czasem wylotów i powrotów samców do kryjówek położonych w niedalekiej odległości od siebie. Natomiast wzrost obserwacji współwystępowania nietoperzy w środku okresu żerowania przypuszczalnie wiąże się ze wspólnym żerowaniem w czasie niższej aktywności owadów. Obserwowane krótkie okresy wspólnego żerowania po okresie żerowania samotnego (na początku nocy) sugerują, że nietoperze nie koordynowały żerowania, jak by to robiły w przypadku facylitacji grupowej. Prawdopodobnie, oportunistycznie używały strategii lokalnego wzmocnienia opierającej się na podsłuchiwaniu wskazówek o dostępnym pokarmie wydawanych podczas żerowania przez inne osobniki z kolonii (nieopublikowany manuskrypt). Podsumowując, w przedstawionej rozprawie doktorskiej kompleksowo przeanalizowałam zachowania socjalne samców mroczaka posrebrzanego w koloniach w Puszczy Białowieskiej. Tworzenie kolonii przez samce jest najprawdopodobniej odpowiedzią na zwiększone zapotrzebowanie energetyczne osobników podczas spermatogenezy, przy ograniczonej możliwości używania torporu (związanej z negatywnym wpływem na tempo produkcji nasienia), w celu oszczędności energii w niesprzyjających warunkach atmosferycznych. Otrzymane wyniki sugerują również, że samce z kolonii mogą czerpać korzyści z wzajemnego ogrzewania się. Moje badania pozwalają dogłębniej zrozumieć mechanizmy, które determinują występowanie zachowań socjalnych u nietoperzy. Wskazują również, że ewolucja socjalności u samców ma ścisły związek z ograniczeniami, wynikającymi ze wzmożonych wydatków energetycznych, związanych z produkcją nasienia.

Understanding the mechanisms by which social behaviour emerges is at the heart of modern biology. Correspondingly, identifying the determinants of social behaviour is important for understanding its evolution. To date, research on animal sociality has mainly focused on social insects and primates. In contrast, comparatively little research exists on social behaviour in animals from other taxa that also commonly form stable aggregations. An example of one such taxon is bats, which are often found in large colonies, and due to the number of species and the diversity of ecological adaptations, may serve as a model system for this line of research. Bats form aggregations with very diverse social systems. Females of almost all bat species form colonies during pregnancy and lactation, while males mostly lead a solitary lifestyle. However, it has been found that in at least ten bat species studied in the temperate zone, males also form colonies, with up to several hundred individuals per roost. Bat species in which males are social, have a diet with a high proportion of ephemeral insects. Their wings are long and narrow, allowing them to cover long distances during foraging activity. However, the detailed mechanisms that favour colony formation by males are not known. A species in which male colonies have been recorded and which is widely distributed in Eurasia, is the parti-coloured bat Vespertilio murinus. The males of this species begin to form colonies when the vast majority of individuals have flat epididymides, whereas by the time they leave the colony, the males already have full epididymides. This suggests that colony formation by males is an adaptation to increase the fitness of individuals and prepare them for the breeding season. I hypothesised that colony formation by males increases the efficiency of foraging success and reduces thermoregulatory costs (social warming), which may compensate for the significant energy expenditure that males incur in producing sperm and maintaining a relatively high body temperature during this period. Aggregations of animals should be particularly favourable during periods of poor weather conditions and reduced food availability during spermatogenesis, when the use of the torpor should be limited as it slows sperm production. Investigating the role of the social context in males rather than females allows us to identify patterns of foraging behaviour and their drivers, without confounding factors such as the increased energy expenditure experienced by females during pregnancy and lactation. Based on the literature, I felt that an important contribution to the knowledge of male bat sociality would be to investigate the relationship between the frequency of males using torpor and weather conditions, food availability, length of foraging activity and size of colonies. I also aimed to determine whether males forage socially and hypothesized that males would use a group facilitation or local enhancement strategy to find food more efficiently or reliably. Both of these strategies involve information exchange near the food source, but the former is achieved by coordinated flight to search for food collectively, while the latter involves locating an abundant food source due to the presence of other individuals already foraging there. I tested the following hypotheses: 1. Food availability influences the length of nocturnal activity. I hypothesised that, due to high flight costs, males shorten the length of foraging activity when insect availability is low, but lengthen it when food availability is higher. 2. Living in colonies allows for shorter foraging activity due to increased foraging efficiency through information transfer about food resources. 3. Males form larger colonies during cooler, rainy and windy days and during periods of lower food abundance. They are also more likely to enter torpor during this period. 4. Males forage socially and the information transfer regarding available food resources is based on group facilitation or local enhancement. In order to verify the above hypotheses, I conducted research in the Białowieża Forest on males of the parti-coloured bats Vespertilio murinus. I PIT-tagged individuals trapped from roosts in Białowieża. In order to track their movement between roosts, I attached transmitters to randomly selected males. In the years 2016-2017, during the months of June and July (when bats were colonial), I used radio-telemetry to monitor the skin temperature of individuals while in their day roosts, and their time of emergence from and return to roosts. Simultaneously, I conducted surveys using cameras to estimate changes in the abundance of insects active at night in the Białowieża Glade. In 2018 I used radio-telemetry to monitor the nocturnal activity of a group of males caught from one roost, considered one colony. The greatest abundance of insects in the environment was during the period after the colonies dissolved. Males were active for longer during this time, suggesting that they could effectively balance the energy costs associated with flight. During the period when males were forming colonies, the time spent outside the roost was shorter. It is likely that increasing foraging efficiency by foraging with individuals from the colony allowed for a shorter period of activity. Social status was more strongly correlated with foraging activity than insect abundance and weather conditions (publication 1). The number of individuals roosting in colonies of male parti-coloured bats was higher during periods of lower ambient temperature and higher wind speed. Torpor was used by males to a limited extent, however, an increase in use was noticeable under adverse weather conditions. The sociality of males may be an adaptation to poor weather conditions and possibly, reduced food availability during sperm production and sexual maturation. Our data suggests that colony formation is a compensatory mechanism, triggered during the onset of conditions that worsen food availability and increase the cost of maintaining a relatively high body temperature (publication 2). Male parti-coloured bats foraged socially – during radio-tracking, individuals were located foraging along the same bearing relative to observers more often than expected by chance. In addition, males often changed their direction of flight at the same time, which may indicate social foraging rather than the formation of aggregations at patches of insect swarms. However, bats did not forage together during all nocturnal activity, which makes their use of a group facilitation strategy less likely. Two periods during the night were observed in which tracked bats stayed together, which coincided, respectively, with the departure and return times of males to roosts located in close proximity to each other. While increase in co-observation in the middle of foraging bout was then caused by social foraging, when insect densities decreased and social information became more valuable. Observed short periods of co-occurrences after an initial nightly period of solitary foraging, suggest that male parti-coloured bats do not coordinate foraging as predicted in group facilitation, but rather opportunistically use local enhancement – strategy involving eavesdropping on cues produced by foraging conspecifics about available food (unpublished manuscript). In conclusion, in the presented thesis I comprehensively investigated the social behaviour of male parti-coloured bats living in colonies in Białowieża Forest. The formation of colonies by males is most likely a response to their increased energy requirements during spermatogenesis, while they have a limited ability to use torpor (associated with a negative effect on the rate of sperm production), to save energy under adverse weather conditions. The results also suggest that colonially-roosting males may benefit from social warming. My research provides a deeper understanding of the mechanisms driving social behaviour in bats. They also indicate that the evolution of sociality in males is closely related to energetic constraints associated with sperm production.