Early evolution of lizards in the fossil record

Gady łuskonośne, reprezentowane przez około 10 tysięcy gatunków, są jedną z najbardziej zróżnicowanych grup dzisiejszych kręgowców. Skolonizowały one wszystkie lądy i niektóre morza, z wyjątkiem regionów o bardzo chłodnym klimacie. Reprezentują szeroką gamę przystosowań do różnego pokarmu, strategii rozmnażania i rozmiarów ciała. W przeciwieństwie do ssaków, czy ptaków, ich początki pozostają niejasne. Hatterie są tradycyjnie uważane za bardziej prymitywne niż gady łuskonośne, a wiele aspektów ich anatomii za pierwotne dla obu grup. Najstarsze niekwestionowane kopalne jaszczurki (w tej pracy termin jaszczurki obejmuje wszystkie gady łuskonośne poza wężami) pochodzą z wczesnej jury. Hatterie są stosunkowo liczne w okresie triasowym, ale żadne niekwestionowane jaszczurki nie są znane z tego przedziału czasu. W efekcie szacunki dotyczące rozejścia się tych dwóch linii są bardzo szerokie, sięgające od 300 do 180 milionów lat. Najstarsze lepidozaury (gady łuskonośne i hatterie) mają zredukowany dolny łuk skroniowy i pleurodontyczne uzębienie. W ewolucji hatterii łuk ten został odtworzony, a ich zęby stały się akrodontyczne. Linia ewolucyjna jaszczurek prawdopodobnie zachowała stan plezjomorficzny w tych aspektach, ale zredukowała większość uzębienia na podniebieniu i wszystkie żebra brzuszne. Większość głównych grup jaszczurek dotrwała do naszych czasów, choć wiele z nich to obecnie relikty dawnego ich zróżnicowania a trzy duże grupy wymarły (Mosasauria, Polyglyphanodontidae i Pachyophidae). Dotychczas legwany (Iguania) były postrzegane jako dobry model pierwotnej czaszki jaszczurek. Dlatego badacze opierali swe rekonstrukcje zmian ewolucyjnych u początków gadów łuskonośnych na ich morfologii. Tak jak hatterie, mają one akinetyczne, sztywne czaszki i wzrokowo rozpoznają ofiary, którą chwytają za pomocą języka. Scleroglossa (grupa obejmująca wszystkie pozostałe jaszczurki) mają zwykle elastyczną czaszkę i traktowane są jako bardziej zaawansowane. Wiąże się to z chwytaniem ofiary szczękami. Rozbudowały one receptory chemiczne do wykrywania i rozpoznawania ofiar. Badania molekularne podważają ten pogląd, umieszczając legwany wśród najbardziej zaawansowanych gadów łuskonośnych (Serpentes i Anguimorpha). Sugerują one, że najprymitywniejszymi gadami łuskonośnymi są Dibamidae. To oznacza, że legwany rozwinęły swe zmysły i morfologię niezależnie od hatterii. Jednak dibamidy są wyspecjalizowane pod wieloma względami. Ich jedynymi cechami pierwotnymi mogą być wapienne skorupki jaj oraz nierozdwojony język. Prawdopodobnie niewiele cech pierwotnych zachowało się w ich szkielecie. Jako polemiczna wobec filogenetyki molekularnej, ogromna analiza morfologiczna została przeprowadzona przez zespół pod kierunkiem Gauthier’a (2012). Opierała się ona na tomografii komputerowej prawie 200 gatunków. Żadna cecha nie wsparła zaawansowanej pozycji legwanów (zwłaszcza blisko węży i Anguimorpha), natomiast przybyło argumentów za ich bazalną pozycją. Zatem, albo sekwencje nie zawierają właściwego sygnału filogenetycznego, albo dane morfologiczne o dzisiejszych gadach łuskonośnych nie są wiarygodne. Pomimo swej obecnej różnorodności, gady łuskonośne mogły zachować niewiele sygnałów filogenetycznych o ich ewolucji sprzed 200 milionów lat. Tylko zapis kopalny może rozstrzygnąć te rozbieżności. Jest on niekompletny, lecz rośnie z każdym rokiem. Szkielet triasowego lepidozaura Megachirella wachtleri, nieuwzględniony w wielu wcześniejszych analizach, może mieć kluczowe znaczenie. Jest ze środkowego triasu i wydaje się być morfologicznie blisko wspólnego przodka jaszczurek i hatterii. To, wraz z nowym materiałem z Polski, pozwala testować hipotezy na temat powstania i wczesnego różnicowania się lepidozaurów (Rozdział 1). Pokazuję w tym rozdziale, że do lepidozaurów należą znane wcześniej gady klasyfikowane poza, tą grupą. Paliguana, Megachirella i Marmoretta odpowiadają różnym stadiom ewolucji grupy pnia gadów łuskonośnych, a Sophineta może być blisko początków hatterii. To może oznaczać, że, pod względem filogenetycznym, pleurodontyczne lepidozaury są parafiletyczne do hatterii. Ich linia powstała prawdopodobnie już w permie. Następnym punktem spornym, który testuję przy użyciu materiału kopalnego, jest czas, miejsce i charakter powstania grupy koronnej gadów łuskonośnych (Dibamidae, Gekkota, Scincoidea, Lacertoidea, Iguania, Serpentes i Anguimorpha). Najbardziej oczywistą rozbieżnością między danymi morfologicznymi a molekularnymi jest to, która grupa miałaby pierwsza oddzielić się od pozostałych (legwany contra dibamidy). Natomiast oba zestawy danych zgadzają się, że drugim odgałęzieniem były gekony. Jest to zgodne z ich zapisem kopalnym sięgającym prawdopodobnie do jury. Następne powinny być scynkoidy lub lacertoidy, albo tworząc jeden klad według danych morfologicznych, albo oddzielając się osobno od pozostałych jaszczurek, jak pokazują dane molekularne. Wcześniejsze dane paleontologiczne sugerowały, że jurajskie i kredowe Paramacellodidae (jaszczurki pokryte prostokątnymi tarczkami kostnymi) są bazalnymi scynkoidami, podczas gdy najstarsze lacertoidy i koronne scynkoidy byłyby z kredy. Dla kontrastu, bardziej zaawansowane linie Anguimorpha i Serpentes sięgają aż do środkowej jury. Wcześniej nieznane, rozpoznane przeze mnie, aspekty anatomii późnojurajskiej jaszczurki Ardeosaurus brevipes (Rozdział 2) są typowe dla scynków. To wyjaśnia czas i miejsce wczesnego różnicowania się korony scynkoidów. Utrata kończyn jest jednym z lepiej rozpoznanych i częstych procesów zachodzących w ewolucji gadów łuskonośnych. Dane morfologiczne zazwyczaj łącza w jedną grupę większość wężowatych, beznogich jaszczurek. Taki „klad” miałby zawierać amfisbeny, dibamidy oraz węże i być położony blisko grup z tendencjami do redukcji kończyn, takich jak scynkoidy, gekony i Anguimorpha. Według niektórych interpretacji węże są najbliższe mozazaurom. Dane molekularne konsekwentnie zaprzeczają tak bliskiemu pokrewieństwu beznogich grup i umieszczają je osobno na drzewie gadów łuskonośnych. Lokują one Dibamidae jako pierwsze lub drugie odgałęzienie na drzewie jaszczurek, ewentualnie jako bliskich krewnych gekonów. Węże są łączone przez dane molekularne z Anguimorpha i Iguania. Te pierwsze były już podejrzewane o to wcześniej, ale te drugie nie mają ani tendencji do beznogości, ani innych cech anatomii łączących je z wężami. Choć jest wiele prymitywnych kopalnych węży, to nie zbliżają one tych grup do siebie. Amfisbeny należą do najbardziej zaawansowanych podziemnych jaszczurek. Analizy molekularne umieszczają je wewnątrz lacertoidów, a z dala od węży i dibamidów. Wśród lacertoidów miały by się znajdować obok Lacertidae lub nawet je obejmować. To bliskie pokrewieństwo zostało rzekomo wsparte przez skamieniałość z eocenu o nazwie Cryptolacerta. Jaszczurka ta ma czaszkę bardzo przypominającą Lacertidae, ale ma częściowo zredukowane kończyny i masywną czaszkę przystosowaną do rycia w ziemi. Dlatego została zinterpretowana jako najprymitywniejsza znana amfisbena, która byłaby ogniwem między tymi grupami. Podważyłem jej pozycję filogenetyczną (Rozdział 3) twierdząc, iż jest to pierwszy przedstawiciel Lacertidae ze zredukowanymi kończynami ale nie ma nic wspólnego z początkami amfisben. Zamiast niej, proponuję interpretować jaszczurkę Slavoia darevskii z późnej kredy Mongolii jako najstarszą i najprymitywniejszą amfisbenę. Pokazuje ona, że charakterystyczna anatomia Lacertidae i Amphisbaenia powstała niezależnie od siebie, co jednak nie wyklucza ich bliskiego pokrewieństwa. Miejsce znalezienia Slavoia tłumaczy skomplikowaną biogeografię amfisben, wskazując na ich azjatyckie pochodzenie. Amfisbeny prawdopodobnie wykorzystały pomosty lądowe między Azją a pozostałymi kontynentami, by rozprzestrzenić się niedługo po kryzysie z końca kredy. Zlodowacenia w neogenie prawdopodobnie zmniejszyły drastycznie ich zasięg, ponieważ dziś amfisbeny są reliktowe na północnych kontynentach. Szkielet pozaczaszkowy Slavoia jest szczególnie interesujący w kontekście beznogiej anatomii amfisben (Rozdział 4). Dzisiejsze amfisbeny nie mają kończyn. Wyjątkiem są Bipedidae, które mają przednie kończyny, ale utraciły tylne. Dłoń Bipes biporus ma jednakową liczbę paliczków (trzy) w palcach dłoni, co jest wyjątkowe w świecie jaszczurek. Wskazuje to na polifalangię w pierwszym palcu, gdzie stan plezjomorficzny to dwa paliczki. Ponieważ bardziej bazalne amfisbeny są całkowicie beznogie, stawia to pytania o sposób redukcji kończyn w tej grupie. Ile razy kończyny zanikły w obrębie tej grupy? Jaka była sekwencja zmian prowadzących do ich wężowatej morfologii? Slavoia ma dobrze rozwinięte kończyny przednie, niewydłużone ciało, ale miała już polifalangię w pierwszym palcu dłoni i zredukowane palce stopy. To sugeruje, że redukcja kończyn tylnych została zainicjowana przed wydłużeniem ciała i podziałem na dzisiejsze rodziny, podczas gdy kończyny przednie były tracone wielokrotnie i niezależnie od siebie. Istnienie kończyn przednich i polifalangia są prawdopodobnie cechami prymitywnymi u Bipes biporus. W przypadku kontrowersji pomiędzy interpretacjami filogenetycznymi opartymi na danych morfologicznych i filogenetyką molekularną dzisiejszych jaszczurek i hatterii paleontologia jest arbitrem. Tylko zapis kopalny jest w pełni niezależnym źródłem danych do testowania hipotez o przebiegu ewolucji.

In spite of extant diversity, squamates may have lost the phylogenetic signal from the evolutionary events that took place 200 million years ago. Only the fossil record may help to solve controversies around their phylogeny. It is still incomplete but improves with every next year. The skeleton of Triassic lepidosaur Megachirella wachtleri (Renesto & Posenato 2003), omitted in earlier studies but examined by myself, may be of a crucial value. It is Middle Triassic in age, and seems morphologically close to the common ancestor of rhynchocephalians and squamates or perhaps is among the earliest squamates (Renesto & Bernardi 2014). Despite its crucial phylogenetic position, it was not taken into account in publications discussing the lepidosaur origins (i.e. Evans & Jones 2010; Jones et al. 2013). All this, together with a new material from Poland (Evans & Borsuk-Białynicka 2009) enables testing hypotheses about the origin and early diversification of the lepidosaur reptiles (Chapter 1). I will demonstrate there that some previously known early lepidosauromorphs already represented the crown lepidosaurs. Paliguana, Megachirella and Marmoretta probably correspond to successive stages of the lizard stem lineage and Sophineta may be close to the ancestry of rhynchocephalians, both lineages may have originated already in the Permian. This also means, in phylogenetic terms, that the pleurodont lepidosaurs are paraphyletic to the Rhynchocephalia (Whiteside, 1986). Another area of uncertainty that requires discussion from paleontological point of view is the time, space and character of the split of the crown Squamata into their main groups (the Dibamidae, Gekkota, Scincoidea, Lacertoidea, Iguania, Serpentes and Anguimorpha). The most apparent disparity between the morphological and molecular data concerns the question, which lineage is the basalmost (Iguania versus Dibamidae). Morphology agrees with molecules that Gekkota is the second basalmost group of squamates. This is congruent with their fossil record reaching probably the Jurassic (Gauthier et al. 2012; Daza et al. 2014). The next should be Scincoidea and Lacertoidea, either (1) forming a clade according to morphological data (Conrad 2008; Gauthier et al. 2012) or (2) splitting separately from the stem, as suggested by molecular studies (Townsend et al. 2004; Vidal & Hedges 2005). Some paleontological evidence (Estes 1983; Evans et al. 2012; Gauthier et al. 2012) suggests that the Jurassic and Cretaceous Paramacellodidae (lizards covered by rectangular osteoderms) are stem-scincoids, while the oldest lacertoids and crown scincoids come from the Cretaceous (Evans et al. 2012; Gauthier et al. 2012). This is in contrast with two more advanced lineages: Anguimorpha and Serpentes, the fossil record of which extends back to the Middle Jurassic (Evans & Chure 1999; Evans 2003; Caldwell et al. 2015). I will describe and discuss previously unknown aspects of the anatomy of the Late Jurassic lizard Ardeosaurus brevipes (Chapter 2). I have found there traits typical for the Scincidae. This clarifies the time and geographic location of the early diversification of the crown-Scincoidea. Loss of the limbs is one of the most recognizable and frequent processes in the squamate evolution (Greer 1991; Caldwell 2003). Morphological data consistently gather most of the snake-like, limbless taxa together (Estes et al. 1988; Lee 1998; Kearney 2003b; Conrad 2008; Gauthier et al. 2012). Such “clade” usually consist of the amphisbaenians, dibamids, and snakes and is placed close to such groups with tendency to limb reduction as the scincoids, gekkotans, and anguimorphs (Kearney 2003b; Conrad 2008; Gauthier et al. 2012). In some interpretations snakes fell out this group to be allied with mosasaurs (Lee 1998). Molecular studies challenged so close relationships of limbless taxa and put them in completely different places of the Squamata tree (Townsend et al. 2004; Vidal & Hedges 2005; 2009; Wiens et al. 2012). They place the Dibamidae as the basalmost or second basalmost branch of the Squamata or as a sister group of Gekkota. Snakes have molecular ties with the Anguimorpha and Iguania (Townsend et al. 2004; Vidal & Hedges 2005; 2009; Wiens et al. 2012). The former was already suspected of being a close relatives of snakes but the second group neither includes limbless forms (Greer 1991) nor shows osteological links with snakes (Gauthier et al. 2012). Although many primitive fossil snakes are known (i.e. Rieppel et al. 2003; Zaher et al. 2009; Houssaye et al. 2011; Zaher & Scanferla 2012; Caldwell et al. 2015; Martill et al. 2015) they do not offer any solution to the problem. Amphisbaenians (worm lizards) are among the most derived burrowing lizards (Kearney & Stuart 2004). Molecular analyses placed them far from snakes and dibamids (Townsend et al. 2004; Vidal & Hedges 2005; 2009; Wiens et al. 2012) within Lacertoidea, with the Lacertidae inside or next to them. Such their sister relationship was allegedly supported by the fossil Eocene Cryptolacerta (Müller et al. 2011). This lizard had a lacertoid skull but reduced limbs and other adaptations to fossorial life. That is why it was originally interpreted as the most primitive amphisbaenian and a link to the lacertids. I challenged its phylogenetic position (Chapter 3) proposing that it is the first known member of Lacertidae with reduced limbs but far from the amphisbaenian origins. Instead, I propose the Late Cretaceous Slavoia from Mongolia as the oldest and most primitive known amphisbaenian. It shows that the characteristic morphology of Lacertidae and Amphisbaenia evolved independently, but do not exclude their close relationships. Slavoia clarifies biogeography of the group, suggesting its origins in Asia. Amphisbaenians probably used the land connections between Asia and other continents to disperse short after the end-Cretaceous crisis. The glaciations in the Neogene probably reduced their distribution as modern amphisbaenians are relicts on northern continents. The postcranial anatomy of Slavoia is of special interest in the context of amphisbaenian limbless morphology (Chapter 4). Modern worm lizards have no limbs except for the Bipedidae, which retained forelimbs but lacks hindlimbs (Kearney 2002). The hand of Bipes biporus has equal number of phalanx (three) in each digit, the trait unique among lizards (Zangerl 1945). This implies a polyphalangy in the first digit (Fedak & Hall 2004), where the plesiomorhic count is two for all lepidosaurs (Kearney 2002). Because more basal amphisbaenians are limbless (Vidal et al. 2008) this raises questions about limb reduction in amphisbaenians. How many times worm lizards lost their limbs? What was the sequence of changes leading to their snake-like morphology? Slavoia had well developed forelimbs and not elongated body, but already had polyphalangy in the first digit of the hand and reduced digits in the foot. This suggest that the reduction of hindlimbs was initiated before the body elongation and the split of the group into modern families, whereas forelimbs were lost several times independently. The presence of forelimbs and polyphalangy is probably a primitive trait in Bipes biporus. The main conclusion from the review of data and their interpretation presented in this work is that paleontology may serve as an arbiter in controversies emerging at junction between molecular and morphological phylogenetic studies of extant lizards and rhynchocephalians. Only the fossil record provides truly independent measures to test hypotheses about evolution.