The evolution of derived woodiness among selected representatives of umbellifer subfamily Apioideae

Dominującym trendem w ewolucji roślin okrytonasiennych było przejście od form zdrewniałych (krzewów i drzew) do zielnych. Jego odwrócenie, tj. ewolucja form zdrewniałych z zielnych przodków, nazywana jest „wtórnym zdrewnieniem”. Takie przypadki są najliczniejsze na oceanicznych wyspach i zboczach tropikalnych gór o łagodnym klimacie, ale występują też w rejonach o klimacie śródziemnomorskim z okresową, dotkliwą suszą. Dwie najpowszechniej przywoływane hipotezy zakładają, że wtórne zdrewnienie ewoluuje w odpowiedzi na sprzyjające warunki klimatyczne pozwalające na przedłużony wzrost wegetatywny lub że jest formą przeciwdziałania niekorzystnym efektom kawitacji, gdyż bardziej zdrewniałe gatunki wykazują na nią większą odporność. Apioideae to najliczniejsza i najbardziej zróżnicowana spośród czterech podrodzin wyróżnianych w rodzinie baldaszkowatych (Apiaceae): obejmuje około 3820 gatunków o kosmopolitycznym zasięgu, głównie roślin zielnych, ale także nielicznych krzewów i drzew. Formalna rekonstrukcja stanów ancestralnych wskazuje, że ostatni wspólny przodek Apioideae był rośliną zielną, zatem wszystkie formy zdrewniałe w obrębie tej podrodziny są wtórne. Przedmiotem niniejszej rozprawy jest zbadanie wzorców wtórnego zdrewnienia na przykładzie trzech, odlegle spokrewnionych, kladów Apioideae (Daucinae, Apieae, Tordylieae) oraz przegląd zróżnicowania anatomii drewna w perspektywie całej podrodziny. Badania te mają na celu w szczególności określenie: (a) Czy istnieje zależność między formą życiową a jakościowymi cechami drewna? (b) Czy istnieją wspólne wzorce ewolucji wtórnego zdrewniania pomiędzy daleko spokrewnionymi kladami? (c) Jak długo, w czasie geologicznym, zajmuje ewolucja od formy zielnej do zdrewniałej? (d) Jakie czynniki anatomiczne/ekologiczne mogły przyczynić się do ewolucji wtórnego zdrewnienia w badanych kladach? Rozprawa obejmuje m.in. formalny opis anatomii drewna Apioideae oparty na analizie 154 gatunków ze wszystkich głównych kladów podrodziny. Drewno Apioideae jest nierozróżnialne od blisko spokrewnionych podrodzin (Saniculoideae, Azorelloideae) i charakteryzuje się małą różnorodnością. Odstępstwem od tego jest zróżnicowanie komórek podstawowych drewna, które mogą występować w postaci włókien (drewno włókniste), parenchymy (drewno miękiszowe) lub w formie mieszanej. Parenchymizacja drewna jest silnie związana ze skracaniem międzywęźli oraz polikarpicznością, podczas gdy drewno roślin monokarpicznych i tych o długich międzywęźlach zwykle jest włókniste. Zróżnicowanie form życiowych (według typologii Raunkiaera) nie znajduje odzwierciedlenia w anatomii drewna, w związku z czym formy zielne i zdrewniałe mogą być wzajemnie bardziej podobne anatomicznie, niż gatunki o podobnej formie wzrostu. Ogólnie, u baldaszkowatych z podrodziny Apioideae nie zaobserwowałem zależności między jakościowymi cechami drewna a formą życiową, co świadczy o tym, że ewolucja wtórnego zdrewnienia nie była hamowana/stymulowana przez czynniki anatomiczne, ale raczej warunkowana przez czynniki środowiskowe. Formalna rekonstrukcja stanów ancestralnych wykazała znaczną labilność formy życiowej w każdym z trzech badanych kladów: formy wtórnie zdrewniałe najprawdopodobniej wyewoluowały dwukrotnie w każdym z nich, a w co najmniej jednym przypadku czas potrzebny na zmianę formy życiowej wynosił zaledwie około 130 tysięcy lat. Wszystkie przypadki wtórnego zdrewnienia (za wyjątkiem jednego) miały miejsce w późnym miocenie, czyli okresie wyraźnego osuszenia klimatu. Cztery z nich (Daucus elegans, Daucinae; Deverra spp., Apieae; Nanobubon spp. oraz Notobubon spp., Tordylieae) to taksony występujące obecnie na obszarach doświadczających okresowych susz, co sugeruje, że wtórne zdrewnienie wyewoluowało jako forma przeciwdziałania kawitacji. Pozostałe taksony występują w środowiskach o łagodniejszym klimacie i jest bardziej prawdopodobne, że zdrewnienie powstało u nich w odpowiedzi na sprzyjające warunki pozwalające na wydłużenie czasu wegetacji. Analiza rozmieszczenia wtórnie zdrewniałych i zielnych gatunków Daucinae z Makaronezji pozwoliła potwierdzić wcześniejsze hipotezy o wielokrotnych, niezależnych dyspersjach przedstawicieli tego kladu z kontynentu na wyspy, w tym zidentyfikowała jedną, która mogła mieć miejsce w czasach historycznych i wynikać z zawleczenia przez człowieka. Z kolei formalna analiza biogeograficzna Apieae umożliwiła określenie miejsca różnicowania tego plemienia na zachodni obszar śródziemnomorski (najprawdopodobniej dzisiejsze Maroko) oraz wytypowanie kladu Apium z południowej półkuli jako tego, który w swojej historii doświadczył największej liczby niezależnych dyspersji długodystansowych. Klad ten jest jednocześnie jedynym, który wykazuje tempo dywersyfikacji wyższe niż reszta plemienia, co sugeruje, że w Apieae specjacja netto przyspieszyła w wyniku zasiedlania nowych terytoriów, a nie w rezultacie zmiany formy życiowej.

The shift from woody (shrubby, arborescent) to herbaceous habit was the dominant trend in angiosperm evolution. Its reversal, i.e., evolution of woody forms from herbaceous ancestors, is described as secondary or derived woodiness. Such cases are most abundant on oceanic islands and on tropical mountains experiencing mild climate, but are also found in Mediterranean-type vegetation affected by seasonal drought. The two most commonly evoked hypotheses explaining the onset of derived woodiness postulate that it evolved in response to favourable climate allowing for a prolonged vegetative growth or that secondary woodiness is a response counteracting detrimental effects of cavitation, as woodier species are reported to be less susceptible to embolism. Apioideae constitute the biggest and the most diverse of the four subfamilies recognised within Apiaceae. It is cosmopolitan and comprises c. 3820 species, mostly herbs, rarely shrubs and trees. The formal ancestral states reconstruction resolved herbaceous habit at the root of the subfamily; therefore, all cases of woodiness within it are derived. The present thesis aims at exploring the patterns of derived woodiness evolution in three distantly related apioid clades – Daucinae, Apieae, and Tordylieae – and at surveying wood diversity of the subfamily. Particularly, it addresses the following questions: (1) Is there an interdependence between life form and qualitative wood traits? (2) Are there any shared patterns of the life form evolution among distantly related derived woody apioids? (3) How long – in geological time – does it take for a derived woody habit to evolve? (4) What are the anatomical and/or ecological factors promoting the evolution of derived woodiness in Apioideae? The thesis embraces, among others, formal description of wood anatomy in the subfamily based on an analysis of 154 species from all major clades. Apioideae wood is indistinguishable from closely related subfamilies (Saniculoideae, Azorelloideae) and shows only little variation. One exception is the diversity of wood ground tissue, which consists either exclusively of fibres (fibrous wood), parenchyma (parenchymatous wood) or both types intermixed. Wood parenchymisation is shown to be closely associated with internode shortening and polycarpic reproductive strategy, whereas monocarpic and long-internode plants typically have fibrous wood. Life form diversity is not mirrored in wood anatomy, thus woody and herbaceous forms may share more anatomical similarities than species of the same habit. Generally, I did not observe a correlation between qualitative wood traits and life form in Apioideae, what indicates that the evolution of derived woodiness was neither spurred nor prohibited by anatomical traits, but rather by external, ecological factors. Formal ancestral states reconstruction demonstrated that life form is more labile than previously expected in all three studied clades: derived woodiness most likely evolved at least twice in each of them, and in one case the habit shift took only some 130 thousand years. All cases of derived woodiness except for one date back to the Late Miocene, i.e. a sub-epoch of marked climate aridification. Four taxa (Daucus elegans, Daucinae; Deverra spp., Apieae; Nanobubon spp. and Notobubon spp., Tordylieae) currently occupy areas experiencing seasonal droughts, what suggests that their woodiness evolved as a mean to avoid cavitation. The remaining taxa are found in milder climates and it is more likely that their derived woodiness evolved in response to favourable conditions allowing for a prolongation of vegetative growth. Analyses of the distribution of derived woody and herbaceous species of Daucinae from Macaronesia corroborated earlier hypotheses on several independent dispersal events from the mainland to various archipelagos, and identified one, which possibly took place in historic times and could have been caused by human activity. On the other hand, formal biogeographic analyses of Apieae allowed to identify western Mediterranean (most likely present Morocco) as the ancestral area of the tribe and indicated several long-distance dispersals implicated in the origin and diversification of the southern hemisphere Apium clade. This clade is simultaneously the only to have diversification rates higher than the rest of the tribe, what indicates that net speciation in Apieae is accelerated by colonisation of new areas rather than by life form shifts.