The effect of dietary silica content on the population dynamics of the root vole, Microtus oeconomus

Poznanie przyczyn cyklicznych zmian liczebności populacji drobnych ssaków roślinożernych stanowi jedno z kluczowych zagadnień współczesnej ekologii. Jedna z proponowanych hipotez zakłada, że regulacja liczebności populacji roślinożerców zachodzi na zasadzie sprzężenia zwrotnego pomiędzy roślinami i roślinożercami. W takim przypadku, wzrost intensywności zgryzania wywoływałby opóźnioną reakcję obronną roślin w postaci wzmożonej kumulacji toksycznych lub trudno strawnych substancji, które negatywnie wpływałyby na rozwój i przeżywalność roślinożerców, pełniąc tym samym funkcję regulatorową względem liczebności ich populacji. Indukowana obrona mechaniczna, która obniża strawność roślin, może odgrywać szczególną rolę u roślin jednoliściennych, głównie traw, ponieważ stanowią one bazę pokarmową dla wielu cyklicznych populacji roślinożerców. Większość dotychczasowych badań koncentrowała się na szeroko pojętej chemicznej obronie roślin, poświęcając znacznie mniej uwagi obronie mechanicznej, której przykładem jest abrazyjna krzemionka, zmniejszająca wartości smakowe oraz strawność tkanek roślinnych. Z drugiej strony, wiele badań sugerowało, że akumulacja krzemionki przez rośliny jest procesem uwarunkowanym przez czynniki geologiczno-hydrologiczne. Celem moich badań było określenie zależności pomiędzy zawartością krzemionki w turzycy tunikowej (Carex appropinquata) a zagęszczeniem populacji odżywiającego się nią nornika północnego (Microtus oeconomus), ogrodzonych na terenie Doliny Biebrzy (północno-wschodnia Polska) i poddanych zróżnicowanym warunkom hydrologicznym oraz pogodowym. W celu weryfikacji badań terenowych, przeprowadziłam eksperyment laboratoryjny, za pomocą którego określiłam wpływ abrazyjnych turzyc na powierzchnię chłonną jelita cienkiego oraz spoczynkowe tempo metabolizmu norników (RMR). Wyniki badań terenowych wykazały, że wysokie zagęszczenie populacji nornika późnym latem powodowało natychmiastową akumulację krzemionki przez kłącza turzyc, ale opóźnioną o jeden rok akumulację tego związku przez ich liście. Poziom wody zalewowej tego samego roku miał znaczenie dla zawartości krzemionki jedynie w kłączach i nie wpłynął na jej zawartość w liściach turzyc. Zimowe zmiany zawartości krzemionki w turzycach były kształtowane przez zmiany temperatury otoczenia oraz głębokości pokrywy śnieżnej, która w trakcie zimy ulegała wielokrotnemu rozmarzaniu i zamarzaniu. Norniki o niższej masie ciała charakteryzowały się niższą śmiertelnością w trakcie wczesnej zimy, co sugeruje, że niższa masa ciała umożliwiała ograniczenie konsumpcji energii i substancji odżywczych z wysyconych krzemionką roślin. Nie wykryłam natomiast zależności pomiędzy zimową przeżywalnością norników a zawartością krzemionki w ich odchodach. Eksperyment laboratoryjny wykazał, że norniki karmione dietą na bazie turzyc miały krótsze kosmki jelitowe pokryte węższymi enterocytami w dwunastnicy, jelicie czczym i krętym niż norniki z grupy kontrolnej, które były karmione pokarmem pozbawionym turzyc. Najkrótsze kosmki jelitowe znajdowały się w dwunastnicy, a najdłuższe w jelicie krętym. Intensywność wydzielania śluzu wzrastała wzdłuż jelita cienkiego i była największa w jelicie krętym. Zwierzęta nie były w stanie zrekompensować uszkodzeń jelita, w związku z czym ograniczyły wydatki energetyczne poprzez obniżenie masy ciała oraz całościowego RMR. Wyniki badań terenowych sugerują, że zmiany zawartości krzemionki w turzycy tunikowej są wywoływane przez zmiany zagęszczenia populacji roślinożerców i podlegają również dodatkowym wpływom poziomu wody zalewowej oraz pogody. Pokazują one również, że istnieje odwrotnie proporcjonalna zależność pomiędzy masą ciała norników a prawdopodobieństwem przeżycia zimy. Badania terenowe zostały zweryfikowane w eksperymencie laboratoryjnym, który wykazał, że pokarm zawierający znaczne ilości turzyc powoduje uszkodzenia powierzchni chłonnej jelit norników. Wynik ten wyjaśnia niższą śmiertelność lżejszych norników, obserwowaną w populacji ogrodzonej na terenie jednorodnego turzycowiska. Wydaje się, że brak alternatywy w wyborze pokarmu powodował zmniejszanie wydatków energetycznych przez norniki w celu zwiększenia prawdopodobieństwa przeżycia zimy.

Population cycles of small rodents have puzzled researchers since the advent of ecological studies. One of the hypotheses is that time-delayed plant-herbivore interactions could be responsible for generating population fluctuations. Under this scenario, past overgrazing induces plants to accumulate toxic, or hard to digest components, which negatively affect growth and survival of herbivores and thus induces cycling of their populations. Induced mechanical defences, that reduce plant digestibility, could be essential in deterring herbivory in grasses (Monocots), which are the primary diet component of numerous cyclical populations of herbivores. Most tests of the plant-herbivore hypothesis have focused on broad categories of chemical defences, with much less attention given to mechanical defences, such as the abrasive properties of silica, which reduce palatability and digestibility of plant tissues. In contrast, many studies considered accumulation of silica by plants as a process primarily controlled by geo-hydrological factors. The aim of my study was to investigate the relationship between content of silica in fibrous tussock sedge (Carex appropinquata) and the population density of a major sedge consumer, the root vole (Microtus oeconomus), in field enclosures located in the Biebrza river valley (NE Poland) under a variety of natural water regimes and weather conditions. To verify the field study, I carried out a laboratory experiment in which I determined the joint effect of abrasive sedge components on histological structure of small intestine as well as Resting Metabolic Rates (RMR) of voles. The results of the field study showed that a high density of voles at the end of summer resulted in the immediate accumulation of silica by rhizomes, followed by accumulation of silica in leaves with a one-year lag time. The level of river flooding in the same year had an additional impact on silica contents in rhizomes but did not affect silicification of leaves. Overwinter changes in content of silica in sedges were influenced by fluctuations in ambient temperature and the depth of snow cover (multiple freeze-thaw cycles), thus affecting the quality of winter food available for voles. Smaller voles had lower mortality during early winter than large voles, which suggests that small individuals better coped with the need to extract adequate nutrients and energy from a highly silicated diet. Winter survival of voles was not associated with silica contents in their faeces, however. The laboratory experiment, in which I fed voles with a sedge-dominated diet revealed that they had shorter villi composed from narrower enterocytes in duodenum, jejunum and ileum than voles fed with a control (without sedges) diet. Reduction in the height of villi decreased along the small intestine. Activity of the mucus secretion increased along the small intestine and was significantly higher in ileum. The intestinal abrasion exceeded compensatory capabilities of voles, which responded to sedge-dominated diet by the reduction of body mass and whole-body RMR. The results of the field study suggest that changes in silica content in fibrous tussock sedge can be induced by changes in vole population density and are also additionally affected by the amount of flooding and weather conditions. They show also an inverse association between body mass of voles and the probability of their winter survival. The field study was verified by the laboratory experiment which showed that sedge-dominated diet can damage the intestinal absorptive surface of voles. This result provides mechanistic explanation of lower mortality of lighter voles, observed in population enclosed in homogenous sedge wetlands. Having no alternative in selection of food components voles seem to be forced to reduce their energy expenditures to increase the probability of overwinter survival.