Impact of landscape structure on spatial genetic variation of yellow–necked mouse Apodemus flavicollis in north–eastern Poland

Większość populacji, nawet gatunków pospolitych i równomiernie rozmieszczonych, wykazuje pewien przestrzenny wzorzec struktury genetycznej. Taka struktura jest konsekwencją wydarzeń historycznych, wpływu czynników środowiskowych oraz uwarunkowań biologicznych, takich jak wielkość populacji i struktura socjalna. Mysz wielkooka leśna Apodemus flavicollis jest gatunkiem powszechnie występującym w lasach umiarkowanych Europy Środkowej. Żeruje głównie na nasionach drzew liściastych i ma większe, niż inne gatunki drobnych ssaków, zdolności do pokonywania barier migracyjnych. Celem badań prowadzonych w latach 2004-2008 w siedmiu puszczach (Augustowska, Białowieska, Borecka, Knyszyńska, Mielnicka, Piska, Romincka) oraz w małych kompleksach leśnych wzdłuż trzech transektów pomiędzy czterema puszczami (Augustowska-Knyszyńska, Knyszyńska-Białowieska, Białowieska-Mielnicka), było poznanie struktury genetycznej populacji myszy leśnej w północno-wschodniej Polsce oraz określenie roli czynników ekologicznych w jej ukształtowaniu. Do badań użyto 768 prób przeanalizowanych z wykorzystaniem 13 markerów mikrosatelitarnych, 353 sekwencji fragmentu (247 pz) mitochondrialnego genu cytochromu b oraz dane ekologiczne (wskaźniki liczebności populacji, dane klimatyczne, typ siedliska). Analizy wykrytych 24 haplotypów mtDNA wykazały, że trzy rozpoznane wcześniej w Europie filogenetyczne klady myszy leśnej sympatrycznie występują na terenie północno-wschodniej Polski. Rozmieszczenie poszczególnych haplotypów nie było ograniczone przestrzennie, jednak wykryto znaczące różnice w ich frekwencji pomiędzy puszczami. Analiza struktury przestrzennej w oparciu o frekwencję haplotypów mtDNA wykazała obecność 5 grup i wyodrębniła myszy z Puszczy Piskiej jako najbardziej odizolowaną genetycznie subpopulację. Myszy z Puszcz Boreckiej, Rominckiej i Białowieskiej stanowiły trzy odrębne grupy genetyczne, natomiast pozostałe osobniki z Puszczy Augustowskiej, Knyszyńskiej i Mielnickiej oraz trzech transektów stanowiły jedną subpopulację. Intensywny przepływ genów został wykryty pomiędzy lokalnymi populacjami w obrębie każdej z wyodrębnionych grup przestrzennych. Średnia temperatura stycznia była czynnikiem najlepiej wyjaśniającym frekwencję haplotypów z trzech kladów mtDNA. W przypadku czynników środowiskowych takiego związku nie wykryto. Polimorfizm jądrowego DNA był bardzo wysoki we wszystkich badanych kompleksach leśnych. Podstawowy podział na zróżnicowane genetycznie subpopulacje miał miejsce między północną (Puszcze Piska, Borecka, Romincka oraz północna część Puszczy Augustowskiej) oraz południową częścią badanego obszaru (Puszcze Augustowska, Knyszyńska, Białowieska, Mielnicka oraz trzy transekty pomiędzy nimi), która miała charakter genetycznego gradientu, jednak z wyraźnie zaznaczonymi obszarami ograniczonego przepływu genów. Pomimo wyraźnej struktury, poziom zróżnicowana genetycznego, wyrażony współczynnikiem FST, był bardzo niski a najwyższe wartości przyjął między Puszczą Piską i pozostałymi regionami. Czynnikiem kształtującym strukturę genetyczną populacji myszy w skali północno-wschodniej Polsce był dystans geograficzny, natomiast lokalna struktura była silnie determinowana przez czynniki demograficzne (zagęszczenie populacji). Miary odrębności genetycznej (współczynnik pokrewieństwa Quellera i Goodnighta, indywidualny dystans genetyczny Rousseta) wykazywały silny związek z zagęszczeniem populacji gryzoni, a największa zmiana w wartości tych parametrów następowała między pierwszą a drugą klasą odległości (0 i 1 km w puszczach, 0 i 5 km na transektach). Zależność dystansu genetycznego od odległości geograficznej (ang. isolation by distance), wyliczona pomiędzy 10 badanymi regionami, była wysoce statystycznie istotna, natomiast na poziomie osobników zależność ta była znacznie słabsza i zachowywała liniowy charakter tylko na krótkim dystansie (~1,5 km). Nie wykryto bezpośredniego wpływu typu siedliska i struktury krajobrazu na przestrzenny wzorzec zmienności genetycznej na terenie puszcz, ani też małych kompleksów leśnych wzdłuż transektów uznawanych za środowisko suboptymalne dla myszy leśnej.

In most of the populations, even of continuously distributed species, spatial genetic variation is usually structured into smaller units. Observed structure is a combined result of historical events, environmental features, and biological factors such as population size and social structure. The yellow-necked mouse Apodemus flavicollis is a common forest rodent species inhabiting Central European temperate zone, strongly associated with mast of deciduous trees, and thought to be a habitat generalist with high colonization potential in heterogeneous habitat. The goal of this study, conducted in 2004 - 2008 in seven large woodlands (Augustów, Białowieża, Borki, Knyszyn, Mielnik, Pisz, Rominta) and small woodlots along three transects (Augustów-Knyszyn, Knyszyn-Białowieża, Białowieża-Mielnik) in north-eastern Poland, was to infer genetic structure in yellow-necked mice population and evaluate the role of ecological variables in shaping the spatial pattern of genetic variation. To address these questions I combined genetic (mitochondrial DNA and microsatellite markers) and ecological (population density, climate, habitat structure) data. A final data set consisted of 353 samples a cytochrome b gene fragment (247 bp) of mitochondrial DNA (mtDNA) analysed and 768 samples genotyped at 13 microsatellite loci. Analyses of identified 24 mtDNA haplotypes have shown that all three European phylogenetic clades sympatrically occurred in north-eastern Poland. Geographic fixation of haplotypes was not observed but substantial differences in their frequency among forests were found. Inferences based on mtDNA haplotype distribution and frequency defined five genetic groups with subpopulation inhabiting Pisz Forest being genetically most distinct from the remaining regions. Individuals from Borki, Rominta and Białowieża Forests formed three distinct subpopulations, and mice from Augustów, Knyszyn, Mielnik Forests as well as the three transects formed geographically disjunct subpopulation. High gene flow among local populations in each spatial group was inferred. Mean January temperature was significantly associated with mtDNA clade frequency. No relationship between habitat type and mtDNA clade frequency was detected. Genetic variation assessed using 13 microsatellite markers was very high in all studied regions. The primal genetic subdivision was observed between northern (Pisz, Borki, Rominta and northern part of Augustów Forest) and southern part of the study area (Augustów, Knyszyn, Białowieża, Mielnik Forests and three transects between them), which formed a genetic gradient but with several detected areas of disruption in gene flow. Despite the detected structure, genetic differentiation among regions was very low with the highest values found between Pisz Forest and the rest of studied regions. Fine-scale structure was highly influenced by demographic factors (population density), whereas higher level structure was mainly shaped by geographic distance. Genetic similarity indices (Queller and Goodnight kinship coefficient, Rousset’s individual genetic distance) were highly influenced by rodent population density and exhibited the greatest change of values between first and second distance class (0 and 1 km in the forests, 0 and 5 km along the transects). Isolation by distance pattern, calculated among 10 studied regions, was highly significant but such relationship between genetic and geographic distance was much weaker, and held the linearity at very fine scale (~1.5 km), when analyses were conducted at individual level. No direct role of habitat quality and landscape structure in shaping a genetic variation pattern was found, even along the transects thought to represent fragmented and less favorable habitat for a forest species.